弘法大師は高野山を開創された際、鎮守として、各処に弁天さまを祀られました。高野山が疲弊して、一山に資糧が乏しくなった時、弁天さまが、宝舟を引いて来て山徒に与え給うたことから、その高福にちなんで高福院が建立されました

寛永のころ、松平讃岐守候が、当地に下屋敷（現在の自然教育園・庭園美術館）を造営されるにあたり、讃岐（香川県）が生んだ偉人である弘法大師の御寺を建立せんとして、高野山に要請しました。

そこで高祖院の良尊和尚が、高福院の寺名と舟引きの弁天さまを奉持して東上したのが、今日の当院の起源です。舟引きの弁天さまは、幾度かの火災を乗り越えて、秘仏として本堂内に祀られています。

現在の本堂は、天保の改革を断行した水野越前守忠邦候が、千駄ヶ谷穏田の屋敷内に建立し、自ら勤念を凝らしておられたお堂で、天保十五年（１８４４）第十三世恵玉和尚が拝領して移築したと伝えられています。

昭和五十八年、弘法大師御入定千百五十年御遠忌を記念して、壇信徒の協力を得て、百四十年ぶりに本堂に大改修の手を加え、高野山より森寛紹管長猊下の御親修を仰いで落慶記念御遠忌法要を厳修しました。